Después de la dissolutionment de los monasterios, gran parte de las tierras en Penmon fue sometida a la propiedad de Sir Richard Bulkeley. Se cree que bajo su instrucción el dovecot fue construido alrededor de 1600. Con 1000 cajas-nido el dovecot fue capaz de casa de las palomas domésticas para sus huevos y carne. Un pilar en el centro daba acceso a las casillas a través de una escalera giratoria y un techo abovedado, con una pequeña cúpula permitió a los pájaros para volar dentro y fuera.