Dopo la dissolutionment dei monasteri, la maggior parte della terra a Penmon passò sotto la proprietà di Sir Richard Bulkeley. Si ritiene che sotto la sua istruzione la colombaia fu costruito intorno al 1600. 1000 caselle di nidificazione con la colombaia è stato in grado di casa piccioni domestici per la loro uova e carne. Un pilastro nel centro dava accesso alle caselle tramite una scala di rotazione e il tetto con una piccola cupola ammessi gli uccelli a volare in entrata e in uscita.
