Na de dissolutionment van de kloosters, veel van de grond op Penmon kwam onder de eigendom van Sir Richard Bulkeley. Men gaat ervan uit dat onder zijn opdracht het dovecot werd gebouwd rond 1600. Met 1000 nesting boxes de dovecot kon huis tamme duiven voor hun eieren en vlees. Een pijler in het centrum toegang gaf tot de vakken via een revolverend ladder en een koepelvormige dak met een kleine koepel kon de vogels vliegen in en uit.